從水生到陸生進化過程，植物如何適應“光”丨箋草釋木

水生到陸生群落要幾個階段

編者按：植物發芽有時，開花有時，結實也有時，從一株植物到一個種群，再到一片群落和一個生態系統，從植物進化到植被演替，從一個樣點到一片區域，植物是演變過程中生命更迭的記錄者，更是歲月變遷中生命力量的守護者，植物是自然的縮影，與世間萬物都有千絲萬縷的聯絡。溝通著人與自然。中科院之聲與中國科學院植物研究所聯合開設“箋草釋木”，在這裡，我們一起解讀植物，解讀自然，解讀生命的秘密，和草木一起，不辜負每一個季節。

光合作用是將太陽能轉化為生物體內化學能的主要途徑，為地球上幾乎一切生命的生存和發展提供物質基礎，是維持地球上生命活動的最根本的生化反應，被諾貝爾獎基金委員會評為地球上最重要的化學反應。

植物從浮游生物進化到陸生生物過程中經歷了從藍細菌原核時代到紅藻和綠藻等真核藻類，再從綠藻歷經苔蘚植物、蕨類植物等進化到高等維管植物。這些放氧光合生物的光合作用是由光系統II（Photosystem II， PSII）、光系統I（Photosystem I，PSI）、細胞色素b6f、ATP合成酶四種蛋白複合物協同完成的（圖1）。其中光系統I蛋白複合物是最高效的化學機器，電荷分離效率接近100%。

圖1 光合膜蛋白複合物模式圖

目前，科研人員已經完成藍藻、紅藻、綠藻以及高等維管植物光系統I複合物高解析度結構解析（圖2），但對苔蘚光系統I高解析度結構研究卻甚少。透過解析過渡物種苔蘚光系統I蛋白複合物的高解析度結構，有助於我們認知植物從水生向陸生進化過程中，光系統I為應對光環境以及能量傳遞方式作出的策略改變。

透過比對目前解析的光系統I複合物的結構，發現核心亞基在進化過程中高度保守，而捕光天線亞基的變化很大。藍細菌的光系統I複合物結構以核心亞基組成的三聚體的形式存在，透過富集大量的藻膽體結構來捕獲並傳遞光能。而真核光合生物光系統I複合物的結構以單體形式存在，並被多個跨膜捕光復合物I（LHCI）亞基包圍，形成PSI-LHCI超複合物（圖2）。LHCI的功能是收集光能並將其轉移到PSI核心亞基的反應中心驅動電荷分離和電子轉移反應。

圖2 不同進化階段植物光系統I複合物模型

苔蘚植物是現存最早的陸生植物，分為蘚綱、苔綱和角苔綱，代表了植物演化過程中從水生到陸生的過渡類群。植物在從水生到陸生進化的過程中，經歷了巨大的環境變化，其中光強和光質的變化尤為劇烈。苔蘚植物光反應中心結構的解析不僅可以揭示上述理論意義，而且能夠為提高植物的光能利用效率以及作物產量等方面提供新思路。

近日，中國科學院植物研究所光合膜蛋白結構生物學研究團隊與清華大學隋森芳院士課題組合作在 Cell Discovery上發表題為 Antenna arrangement and energy transfer pathways of PSI-LHCI from the moss Physcomitrella patens的論文，利用單顆粒冷凍電鏡技術（Cryo-EM）解析了蘚綱模式植物小立碗蘚（圖3）光系統I-捕光復合物I（PSI-LHCI）複合物3。23埃解析度的三維結構（圖4）。

圖3 小立碗蘚植株

研究發現小立碗蘚光系統I複合物的整體結構與維管植物光系統I複合物的結構相似，都是由4個外圍天線包圍核心亞基呈現一種半月形的單體結構（圖4）。而與綠藻PSI-LHCI複合物外圍結合10個外圍天線相比，數量減少了一半以上，這也導致苔蘚光系統I複合物的捕光天線截面減少了一半以上（圖5）。浮游植物在水生環境中光質弱且不穩定，植物進化到陸地生活後光質變的強且相對穩定，所以減少捕光天線數量可以幫助陸生植物更好的適應陸地強光，減少過度光照對自身造成的光損傷。

圖4 苔蘚PSI-LHCI 複合物整體結構

圖5 不同物種PSI-LHCI結構比較

注：a： 來自小立碗蘚和豌豆的PSI-LHCI結構對比。b： 來自小立碗蘚和萊茵衣藻的PSI-LHCI結構對比。小立碗蘚：彩色；豌豆：深灰色；萊茵衣藻：淺灰色。

另外，研究發現LHCI上第二個捕光天線蛋白的種類對能量從天線向核心的傳遞過程具有重要影響。首先，在植物向高等維管植物進化過程中，維管植物捕光天線系統中Lhca4取代了苔蘚植物相應位置的捕光天線Lhca5，而其他捕光天線的位置以及種類都沒有發生變化。將Lhca5和Lhca4進行比較，發現二者不但在色素組成方面存在差異，而且Lhca4吸收長波長光的能力高於Lhca5，二者的能級差異必然對能量傳遞過程產生較大影響。另外，苔蘚中位於第二個和第三個天線（Lhca5/Lhca2）的交介面與核心亞基PsaF交界的區域結合了一個特殊位置的葉綠素分子（Chl a305），該葉綠素分子能夠幫助天線Lhca5/Lhca2捕獲的能量向核心高效傳遞，而該葉綠素分子在綠藻和維管植物的PSI-LHCI複合物不存在。如此，小立碗蘚PSI-LHCI複合物具有比維管植物PSI-LHCI複合物更高效的能量傳遞途徑，這可能與蘚類植物多生長在潮溼低光的環境有關，快速捕光有利於其生存。

分析綠藻、小立碗蘚和豌豆這三種不同進化程度植物的PSI-LHCI複合物，發現小立碗蘚捕光天線相對遠離核心複合物（圖5）。這三種植物捕光天線的大部分葉綠素分子位置保守，只有少部分葉綠素分子的位置變化，這可能對不同物種各自所需的捕光傳遞過程具有關鍵作用（圖6）。而且小立碗蘚的捕光天線色素分佈兼具與綠藻和豌豆的特點，說明水陸雙棲生活的苔蘚植物作為登陸先鋒植物在逐步探索性的適應陸生光環境，並進化出自己獨特的捕光機制。

圖6 小立碗蘚、萊茵衣藻和豌豆光系統I捕光天線的葉綠素分佈比較

注：a： 基質層的葉綠素排列；b： 管腔層的葉綠素排列。小立碗蘚：紫色；萊茵衣藻：綠色；豌豆：青色。

苔蘚植物PSI-LHCI高解析度結構的解析為理解植物與進化的關係提供了重要的線索，闡明瞭植物進化與光環境以及光反應中心的結構變化之間的關係，完善並揭示了光合生物在由水生向陸生的進化過程中，以及植物登陸以後逐步適應陸生環境的捕光機制變化，對於認識植物進化具有重要意義。